Erbaut: ca. 1864
Konfession: Church of Scotland

Das verschlafene Dörfchen Ayton liegt etwa 2 km westlich von Burnmouth und ist den meisten Besuchern durch das hier ansässige Ayton Castle bekannt. Weit weniger geläufig ist die am Ortsrand stehende Ayton Parish Church, die im Verband mit der Burnmouth Parish Church zur Church of Scotland gehört und die beiden Gemeinden der Borders bedient. In der Liste der historischen Bauten in Schottland wird sie unter der Kategorie A, also dem höchsten Level, geführt.

Es existieren drei Urkunden aus dem 11. bzw. 12. Jh. in welchen der Grundbesitz von Eiton (wie man Ayton damals nannte) durch King Edgar von Schottland (Reg. 1097-1107) der Coldingham Priory vermacht wurde. Am Ende des 12. Jh. erbauten die Ordensbrüder dann hier eine Kapelle und weihten sie dem heiligen Dionysius. Später erhielt das Gotteshaus einen der Jungfrau Maria gewidmeten Altar. Zusätzlich gingen verschiedene Ländereien aus dem Herrschaftsbesitz von Ayton als Stiftung an die Kirchengemeinde.

Die alte kleine Kirche, die ursprünglich ein einfacher rechteckiger Bau war, wurde über die Jahre hin ausgiebig umgebaut und erneuert. Im 18. Jh. bekam sie einen T-förmigen Grundriss sowie den Anbau des nördlichen Schiffs. Viele der frühen normannischen Besonderheiten wurden im 17. bzw. 18. Jh. verändert oder sogar gänzlich entfernt.

Trotzdem stellte die unscheinbare Kapelle St Dionysius im mittelalterlichen Schottland einen historisch wichtigen Ort dar. Sie war Gastgeberin für einige Begegnungen von Unterhändlern aus Schottland und England, die sich in den Jahren 1318, 1384 bzw. 1497 jeweils darum bemühten, zu einem Friedensvertrag zu kommen. An dem Treffen von 1497 (Jacob IV von Schottland gegen Henry VII von England) nahm ein spanischer Diplomat für Jacob IV teil. Das Ergebnis war ein siebenjähriger Waffenstillstand.

1864 errichtete man ein neues Kirchengebäude, da das alte seinem Zweck nicht mehr gerecht wurde. Der Bau entstand direkt außerhalb des Ortes im Anschluss an die vorherige Kirche. Entworfen hat sie der renommierte Architekt James Maitland Wardrop im Early English Style mit spitzem Giebel, einem annähernd T-förmigen Grundriss sowie einem dreistöckigen viereckigen Turm, der stolze 36 m in den Himmel ragt. Besonders sehenswert sind die hochwertigen Buntglasfenster von Ballantine & Sons wie auch die elegante Orgel von Forster & Andrews.